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研究背景
睡眠剥夺（sleep deprivation，SD）是现代社会中普遍存在的一种普遍现象，被认为是一种公共卫生流行病，可引起全身炎症和神经损伤。很少有有效且无副作用的药物可用于解决 SD。肠道被称为人类的第二大脑。然而，大脑和肠道之间的双向通信为抗SD治疗提供了新的策略。
最近关于脑-肠轴的研究进一步阐明了肠道和大脑之间的双向通信。睡眠不足，可能会导致炎症性肠病更频繁发作，进而加重睡眠异常。此外，SD会导致过量活性氧（ROS）的积累，特别是在肠道中。这些可能导致促炎因子的高表达和危险信号持续释放到血液中，从而导致全身炎症和神经损伤。因此，在肠道中，学者们使用口服抗氧化剂或修饰的抗氧化酶基因来靶向过氧化物，以减少动物模型中SD引起的肠道损伤。然而，很少有人去研究调查抗氧化剂对睡眠质量或睡眠持续时间的影响。
富勒烯作为碳纳米材料的代表，在生物医学领域有着广泛的应用。新兴研究表明，富勒烯纳米颗粒可以恢复受损的肠道屏障功能，并进一步阻碍有害脂多糖（LPS）进入动脉粥样硬化小鼠的循环。重要的是，SD与动脉粥样硬化等心血管疾病的发生和发展密切相关。这鼓励学者们研究富勒烯纳米材料对SD和睡眠质量的影响。
论文ID
原名：Oral nano-antioxidants improve sleep by restoring intestinal barrier integrity and preventing systemic inflammation.
译名：口服纳米抗氧化剂可以通过恢复肠道屏障完整性和预防全身炎症来改善睡眠
期刊：National science review
影响因子：20.6（1区Q1）
发表时间：2023.12.04
通讯作者：Mingming Zhen，Chunru Wang，Chunli Bai
通讯作者单位：北京分子科学国家实验室，中国科学院大学
DOI ：10.1093/nsr/nwad309
研究思路
研究结果
FNAO的制备和表征
本项研究首先制备了具有有效自由基清除能力的FNAO。FNAO在体外消除羟基自由基（•OH）的能力是通过电子自旋共振（ESR）确定的。•OH是在紫外（UV）光的存在下由过氧化氢产生的，并由5,5-二甲基-1-吡咯烷N-氧化物（DMPO）捕获。与不含碳60的无清除ROS能力的药物辅料组相比，FNAO对•OH有显著的清除效率（图1）。
图1 FNAO的示意图和表征
FNAO减少了斑马鱼肠道中SD引起的氧化应激和炎症反应
与大鼠和小鼠相比，斑马鱼可以更好地模拟哺乳动物的睡眠结构，因为它在白天移动，晚上睡觉。本文首先通过连续光照在斑马鱼幼体中建立了SD模型，然后选择在连续 SD 期间施用 FNAO，以尽可能反映 FNAO 在 SD 中的作用，消除机体自我修复机制的干扰。同时使用褪黑激素作为阳性对照（SDM 组），FNAO 悬浮液处理 SD 斑马鱼幼虫作为SDF组。
随后，用ROS敏感探针对FNAO和褪黑激素处理后的SD幼体进行ROS检测。结果显示，SD在肠道中特别会产生过量的ROS（图2c）。而且，FNAO悬浮液降低了SDF组的DCF荧光强度。SDF组的DCF荧光强度远低于SDM组。
此外，本文又研究了FNAO对睡眠不足斑马鱼整体氧化应激的影响。SD治疗5天后，过氧化氢酶（CAT）、超氧化物歧化酶（SOD）和丙二醛（MDA）水平趋于升高。在FNAO和褪黑激素治疗后，它们几乎下降到对照组的水平（图2d）。这表明斑马鱼的氧化应激水平随着SD时间的延长而增加，FNAO在SD过程中可以主动调节氧化还原平衡。ROS的过量产生和氧化应激会进一步导致炎症的发生，细胞结构容易受到损害。
接着，本文使用苏木精-伊红染色来评估斑马鱼幼虫肠道的病理结构（图2e）。结果显示，非SD组（对照组）肠腔形状规则，肠绒毛结构完整，肠上皮细胞轮廓清晰。而SD组的肠道受到严重损害。但在FNAO治疗后，肠道的绒毛和上皮结构明显修复。这说明FNAO可以抑制炎症，改善肠道环境。
图2 FNAO 对斑马鱼肠道中 ROS 和炎症相关免疫细胞水平的评估
FNAO改善了睡眠不足斑马鱼的睡眠
接着本文又试图在该模型中评估FNAO对睡眠改善的影响。斑马鱼的行为库直接反映了它们的休息/清醒状态，因此使用一个行为监测系统来分析斑马鱼的24小时睡眠时间（图3）。首先，斑马鱼幼虫被剥夺睡眠1天或5天，睡眠不足的幼虫分别用FNAO和褪黑激素治疗。在第2天和第6天的zeitgeber时间（ZT）0时，通过自动视频跟踪系统连续监测幼虫在正常昼夜环境（光照14 h，黑暗10 h）下的24 h行为变化（图3）。
结果发现，SD作用1天后，与对照组相比，SD组斑马鱼在ZT14–ZT24期间的累积活动时间显著增加。但FNAO治疗组的累积活动时间曲线接近对照组，优于褪黑激素治疗组（尤其是ZT0-ZT14期间）。FNAO和褪黑激素都能够改善这种有害影响。
同时本研究还记录了斑马鱼幼体在SD下的存活率。结果表明，持续SD导致斑马鱼幼虫死亡率高，SD作用8 d后，斑马鱼全部死亡。值得注意的是，FNAO治疗组的存活率更高，这表明FNAO为睡眠不足的斑马鱼提供了有效的保护，并延长了它们的寿命。
图3 FNAO对斑马鱼SD的睡眠改善作用
FNAO改善SD小鼠的睡眠
睡眠调节在不同物种之间是保守的。由于斑马鱼体型小，不容易解剖，无法在分子生物学背景下研究从大脑到肠道的每个器官，因此本文选择小鼠作为下一个研究对象。
首先，构建SD小鼠模型。小鼠被剥夺睡眠长达7天，通过小鼠旋转杆SD计温和连续的机械刺激。每日用FNAO治疗SD小鼠，并使用小鼠睡眠的金标准脑电图（EEG）/肌电图（EMG）监测来检查FNAO是否可以改善SD小鼠的睡眠（图4）。结果表明，SD后小鼠的睡眠结构明显被破坏。
在FNAO治疗后，SD小鼠的这些异常得到了明显的改善。结果表明，FNAO处理的小鼠睡眠潜伏期明显缩短，睡眠碎片化现象明显逆转，睡眠周期基本恢复正常（图4c）。总之，FNAO显著改善了SD小鼠的睡眠状态。
神经元丢失是SD的标志之一，Nissl 体是神经元的特征结构之一。本文又进一步通过观察FNAO处理对神经元丢失的影响来研究FNAO治疗对脑神经保护的影响（图 4d）。结果发现，与对照组相比，SD组小鼠的Nissl体边界细胞边界不明确，神经元核多为核细胞。但在FNAO处理后，神经元具有清晰的细胞核，丰富的Nissl体和规则的序列。这些结果表明，FNAO维持了SD小鼠Nissl小体的正常形态结构，它可以通过抑制中枢神经系统小胶质细胞的过度激活来保护小鼠神经免受损伤。
图4 FNAO对小鼠SD的影响
FNAO通过下调NF-κB信号通路改善肠道屏障功能并抑制肠道炎症
在接收到SD信号后，大脑会诱导传出方向（脑到肠道）的相应变化，从而影响外周器官或组织。为了进一步探究FNAO改善小鼠睡眠的机制是否与肠道有关，接下来使用冷冻切片和流式细胞术检测睡眠剥夺小鼠回肠和结肠中ROS的含量（图5）。结果显示，回肠中过量的ROS主要诱导SD小鼠这些促炎细胞因子的高水平，这些促炎细胞因子在FNAO治疗后降低。对于结肠，FNAO治疗对氧化应激和炎症的改善趋势与回肠几乎相同。
为了进一步探索FNAO在分子生物学水平上缓解肠道炎症的机制，本文又评估了回肠中NF-κB信号通路的蛋白质水平。蛋白质印迹检测显示它在 SD 后激活了回肠中的 NF-κB 信号通路。与SD组相比，FNAO处理后磷酸化的IKKβ（P-IKKβ）、磷酸化的NF-κB p65（P-NF-κ B p65）和磷酸化的IκB-α（P-IκB-α）显著降低（图5g,h）。这些结果证明了口服FNAO可以通过抑制NF-κB信号通路的过度激活来缓解睡眠剥夺小鼠肠道中的炎症反应。
图5 FNAO可以通过减少NF-κB信号通路的激活来改善肠道屏障功能并抑制肠道炎症
结论
本文首次报道了口服富勒烯纳米抗氧化剂（FNAO）用于恢复肠道屏障的完整性，并通过作用于脑肠轴来系统地调节炎症微环境，以实现SD的卓越改善。FNAO可以减少斑马鱼和小鼠模型中过多的肠道ROS，改善肠道屏障功能，从而抑制肠道和全身炎症反应。而且，FNAO避免了SD诱导的神经炎症损伤，保持了昼夜节律调节和睡眠稳态。本项工作为通过维持肠道稳态治疗 SD 相关神经损伤提供了新的思路。
小编寄语
充足的睡眠对健康真的很重要，睡不好也有可能是肠道屏障受损哦。
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